El molino de San Miguel de Oñati pertenecía al complejo señorial del monasterio de San Miguel, sobre el que sus patronos laicos, los Condes de Oñate, poseían el derecho de percepción de diezmos.

Éstos poseían en el siglo XV, al menos, tres molinos ubicados en el valle, los de Olalde (vendido a otra poderosa familia local: los Lazarraga), Linazibar y el de San Miguel, estos dos últimos citados documentalmente por primera vez en 1440 y 1432 respectivamente.

En 1983 el Ayuntamiento de Oñati adquirió el antiguo molino de San Miguel al convento de las monjas de Santa Ana y en 1997 fue derribado para construir un edificio de viviendas, en cuya planta inferior se mantuvieron los restos arqueológicos que quedaban de la explotación harinera.

El molino-museo de San Miguel guarda elementos originales, ha incorporado piezas de otros lugares y, para completar el conjunto, se han fabricado algunas nuevas siguiendo modelos de diferentes procedencias. Hoy en día es posible visitarlo ya que se encuentra en el interior de la oficina de turismo.